Das heutige Museum war früher das Wohn- und Atelierhaus Emil Noldes, das er 1927 selbst entworfen hat. Mit seinen gradlinigen Formen erinnert das Gebäude an die Bauhaus-Architektur der 1920er Jahre. Nolde hat den architektonischen Kontrast zu den reetgedeckten Friesenhöfen in der Umgebung ganz bewusst gewählt: Der Rotklinkerbau mit den schmalen Fenstern und dem flachen Dach steht auf einer Warft und erhebt sich selbstbewusst aus der flachen Landschaft. Die Wohnräume im Erdgeschoss sind noch original möbliert und teils einzusehen. Im ehemaligen Atelier Noldes, ebenfalls im Erdgeschoss, sind heute seine religiösen Bilder ausgestellt, wie das Hauptwerk, der neunteilige Zyklus „Das Leben Christi“ (1911/12). Direkt über dem Atelier liegt der Bildersaal, der 1937 aufgestockt wurde. Die ehemaligen Wohnräume im ersten Stock wurden zu Kabinetten umgebaut, in denen Noldes farbintensive Aquarelle und Druckgraphiken zu sehen sind.
